Revisiones Bibliográficas

Recibido para arbitraje: 30/03/2005
Aceptado para publicación: 20/04/2005

• María Eugenia Velásquez Gimón. Odontólogo U.C.V., Especialista en Odontología Operatoria y Estética. Profesor Colaborador del Postgrado de Odontología Operatoria y Estética de la Facultad de Odontología U.C.V.
  
  
• Olga González Blanco. Odontólogo U.C.V., Magíster Scientiarum en Odontología Restauradora y Oclusión, Universidad de Michigan, Profesor Titular, Coordinadora del Postgrado de Odontología Operatoria y Estética de la Facultad de Odontología U.C.V.

INTRODUCCIÓN
El proceso de la percepción olfatoria consiste en la organización e interpretación por el intelecto de los estímulos sensoriales (olfatorios), para desarrollar una respuesta combinada con los resultados de experiencias previas. Cuando un estímulo olfatorio resulta desagradable o no placentero, de la misma forma se percibe como antiestético.

La halitosis constituye un problema u obstáculo social. El ser humano vive rodeado de otros individuos y está forzado a estar en contacto con ellos, cualquier característica que resulte antiestética o no placentera tiene influencia en la aceptación por parte de su entorno.

El deseo de ser atractivo desde cualquier punto de vista, combinado con la proliferación de anuncios en los medios audiovisuales, mediante los cuales se promocionan enjuagues bucales y otros productos para mejorar el aliento, han conseguido que las personas se preocupen más por este tema.

La halitosis es una condición en la cual el primer afectado no es quien la padece, sino las personas que lo rodean. En muchos casos, el paciente emite mal aliento por años sin estar consciente de su problema. Otras personas pueden sobreestimar su aliento mientras que, ni el médico ni el odontólogo detectan ningún signo del mismo; incluso, el temor de tener halitosis pudiera desatar una neurosis verdadera.

El mal aliento, usualmente, puede indicar la presencia de alguna condición anormal o patológica que se debe identificar y corregir. La causa principal de la halitosis está relacionada con la producción de compuestos sulfúricos volátiles por parte de microorganismos que provocan la putrefacción de los sustratos atrapados en las superficies bucales retentivas.

Por estas razones, el objetivo de este trabajo es definir, clasificar y describir los diferentes factores etiológicos de la halitosis.


REVISIÓN DE LA LITERATURA
1.- DEFINICIÓN DE HALITOSIS
Halitosis es el término empleado para describir el aliento desagradable producto de factores fisiológicos o patológicos, de origen bucal o sistémico(1-7). La palabra deriva de la voz latina halitos, que significa aliento y del sufijo osis, que quiere decir condición patológica o anormal(2).

La halitosis es un padecimiento común que afecta a la raza humana desde hace miles de años(8,9). La Biblia, en el libro del Génesis, hace mención del láudano como un tratamiento efectivo para el mal aliento. El Talmud, un libro judío antiguo que recoge leyes civiles y religiosas, menciona este problema y el Islam se refiere al aliento fresco como un signo de buena higiene bucal(10). Incluso, se reflejó en la literatura griega y romana(8,9).

Para Brunette(11), la halitosis se puede definir mejor como un olor que algunas personas encuentran desagradable. Hine(2) afirma que el mal aliento es un trastorno funcional que puede aparecer en cualquier período de la vida. Aunque este padecimiento lo ha experimentado la mayoría de los individuos, generalmente, resulta transitorio(12).

Halitosis, mal aliento, bromopnea o fetor ex ore son palabras utilizadas como sinónimos de un aliento fétido, que algunas veces puede resultar ofensivo(13). El término halitosis verdadera se ha utilizado para describir exclusivamente los olores bucales de origen sistémico; fetor ex ore se ha empleado para designar los olores de la boca y sus estructuras adyacentes(2); sin embargo, de acuerdo con Hine(2), esta distinción resulta injustificada.

El aliento de quienes sufren de halitosis está formado por compuestos diversos, tales como el sulfuro de hidrógeno, el mercaptano de metilo y los ácidos orgánicos, los cuales favorecen la producción de una corriente de aire fétido que puede ser muy ofensiva para estas personas y para quienes los rodean(12).

Independientemente del término que se emplee para denominar el mal aliento, tanto las personas que lo padecen como aquellas personas que les rodean perciben esta condición como algo socialmente inaceptable. McDowell y Kassebaum4 afirman que la literatura reciente no hace mayor énfasis en la terminología, sino en la importancia de realizar un diagnóstico correcto y de aplicar el tratamiento adecuado.

La halitosis constituye un padecimiento extremadamente común, que afecta, aproximadamente, a un 50% de la población adulta(9,11,12,14), principalmente en horas de la mañana(3,9,11,14). Sin embargo, la prevalencia de la halitosis no se conoce con exactitud, pues su valoración objetiva resulta difícil(7). De acuerdo con Bosy(12), aproximadamente un 50% de los individuos que padecen de mal aliento experimentan problemas severos que les crean incomodidad con ellos mismos y vergüenza ante la sociedad.

La frecuencia de la halitosis es mayor en personas de la tercera edad(11). Iwakura et al.(5) afirman que, aproximadamente, un 70% de los pacientes que se quejan de sufrir de mal aliento y buscan ayuda profesional son mujeres, aunque no está claro si esto se debe a que éstas tienden a ser más ansiosas con respecto a su aliento.

2.- CLASIFICACIÓN DE LA HALITOSIS
Aun cuando la halitosis puede implicar la presencia de patologías bucales, sistémicas o psicológicas, hasta hace poco tiempo, no se había establecido una clasificación que permitiera el manejo adecuado de esta condición cuando su origen no está en la cavidad bucal(15).

Miyazaki et al.(16) presentaron una clasificación que posee tres categorías: halitosis verdadera, pseudohalitosis y halitofobia. La halitosis verdadera se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica, esta última, a su vez, se clasifica en halitosis patológica de origen bucal y en halitosis patológica de origen extrabucal.

2.1.- Halitosis verdadera
La halitosis verdadera está determinada por la presencia de un aliento desagradable, cuya intensidad sobrepasa los límites socialmente aceptables, por lo tanto resulta perceptible para los demás. Se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica(17).

2.1.1.- Halitosis fisiológica
Algunos olores originados en la cavidad bucal son fisiológicos y transitorios(1,3). El aliento normal es individual y posee características cambiantes. Puede variar considerablemente dependiendo de la edad y del sexo; de la hora del día y de si la persona ha ingerido alimentos o no(1).

La halitosis es común en personas saludables, particularmente, al momento de levantarse(2,18,19), El mal aliento matutino es normal, debido a que los mecanismos de autolimpieza de la boca, como el flujo salival y los movimientos de la lengua y los carrillos, cesan durante el sueño(2,18). Este tipo de halitosis tiende a desaparecer pronto(18) y su intensidad varía en los respiradores bucales y en pacientes con sinusitis crónica(2).

Morita y Wang(6) afirman que el aliento matutino, la falta de ingesta de alimentos, el estancamiento de restos alimenticios y epiteliales, entre otros, son causas de halitosis transitoria. La intensidad del aliento disminuye durante una o dos horas después de comer. Cuando un individuo comienza a sentir hambre, aparece un aliento desagradable característico. Este aliento de hambre se presenta casi universalmente en adultos y es más intenso cuando se omite el desayuno, aún después del cepillado matutino(1).

Para Yaegaki y Coil(17), el origen principal de la halitosis fisiológica se encuentra en el dorso posterior de la lengua, específicamente en la capa que la cubre. El olor bucal transitorio, producido por el consumo de alimentos como el ajo, no debe considerarse como halitosis fisiológica.

2.1.2.- Halitosis patológica
El mal aliento puede ser persistente en algunos individuos como resultado de la presencia de enfermedades o procesos patológicos. En estos casos se considera que la halitosis es patológica(9). Esta condición, a su vez, se clasifica en halitosis patológica de origen bucal y halitosis patológica de origen extrabucal(17).

2.1.2.1.- Halitosis patológica de origen bucal
Un noventa por ciento de los casos de halitosis tienen origen en la cavidad bucal(2,9). Aunque los olores desagradables pueden provenir de diversas áreas del cuerpo humano, la boca es la principal fuente de compuestos volátiles responsables del mal aliento(4). La experiencia clínica revela que el aliento fétido puede producirse como consecuencia de una higiene bucal deficiente(1,14).

La presencia de ciertas condiciones o entidades dentro de la cavidad bucal, como lesiones cariosas avanzadas, enfermedad periodontal, flujo salival reducido, alimentos impactados y descompuestos, pericoronaritis, infecciones pulpares y prótesis defectuosas, puede generar olores fétidos y, por lo tanto, producir halitosis(2,14,17).

Los dos tercios posteriores de la lengua, posiblemente, representan las principales fuentes bucales de halitosis(3,9,20,21). En esta zona, sobre todo en personas mayores, suele existir una capa blanquecina(22) que representa un entorno ideal para producir compuestos sulfúricos volátiles y otras moléculas productoras del mal olor(23).

La relación anatómica cercana entre los labios y la nariz facilita que el paciente perciba olores desagradables provenientes de procesos degenerativos del tejido labial, como las úlceras y las áreas necróticas que albergan bacterias gramnegativas. En raras ocasiones, se puede detectar un mal olor provocado por aftas mayores en los labios(4).

2.1.2.2.- Halitosis patológica de origen extrabucal
De acuerdo con Spielman, Bivona y Rifkin(9) y Yaegaki y Coil(17), el origen del mal aliento puede provenir de diferentes zonas del cuerpo humano. Muchas enfermedades no bucales pueden provocar mal aliento; sin embargo, el porcentaje de personas que experimentan halitosis por estas causas es muy pequeño(10). Un 10% de los casos de halitosis se puede producir por causas respiratorias, digestivas u otras causas no bucales(9) como la uremia, la falla hepática y la cetoacidosis diabética4.
Las fosas nasales constituyen unas de las fuentes predominantes de halitosis no bucal(10). La sinusitis(2), la presencia de cuerpos extraños en la nariz y las infecciones respiratorias también pueden ser fuentes de halitosis(10,12,19). Ciertas formas de rinitis atrófica o crónica, como la ocena, pueden producir un aliento pestilente. No obstante, ésta es una condición relativamente rara(1).

La sinusitis crónica está frecuentemente acompañada por un olor fétido. Esto es más notorio en los casos de sinusitis maxilar crónica de origen dental, de hecho, el mal olor constituye un criterio diagnóstico importante(1).

Un olor pútrido es característico de las infecciones respiratorias. Ocasionalmente, el mal aliento puede ser uno de los primeros signos de una infección pulmonar anaeróbica, por lo que se podría establecer un diagnóstico temprano de esta entidad(24). Las infecciones secundarias por organismos piógenos, el empiema o la ruptura de un absceso dentro de los pulmones pueden producir fetidez(1).

El papel de las amígdalas en la producción del mal aliento no está completamente claro. En algunos individuos, las criptas amigdalinas desarrollan concreciones blanquecinas o amarillentas, de varios milímetros de diámetro, que pueden migrar a la superficie de la lengua, llamadas tonsilolitos. Aunque estas concreciones tienen un olor fétido, particularmente cuando son presionadas, no parecen ser una fuente significativa de la halitosis(10).

Los textos antiguos de medicina y odontología sugerían que los olores del estómago subían por el esófago y eran la causa directa de la fetidez bucal(1). Incluso, se ha dicho que la fuente del mal aliento puede estar en los segmentos superiores del tracto digestivo(9,17).Sin embargo, en condiciones normales, el esófago permanece colapsado y la posibilidad de escape continuo de aire es muy remota(10,25).

Rosemberg(10), en contraste, afirma que la halitosis de origen gastrointestinal es extremadamente rara. Las úlceras gástricas y los carcinomas no provocan halitosis por sí mismas, a menos que se compliquen por necrosis o por una infección secundaria(2).

De acuerdo con un estudio piloto, realizado por Tiomny et al.(26), pudiera existir relación entre la infección por Helicobacter pylori y la presencia de halitosis. No obstante es poco probable que ambas entidades coexistan siempre(26).

Por mucho tiempo se sostuvo que el estreñimiento era una causa de halitosis; no obstante, el tratamiento a base de laxantes no lograba mejorar el problema(2). En la actualidad esta creencia está completamente descartada(1).

2.2.- Pseudohalitosis
Algunos pacientes normales, después de un tratamiento exitoso, temen que su mal aliento persista. Muchos se han preocupado por su halitosis durante tanto tiempo, que les resulta difícil concebir que se pueda controlar con medios sencillos de higiene bucal(27).

Las personas con pseudohalitosis insisten en quejarse de presentar mal aliento, a pesar que los demás no lleguen a percibirlo(15,17). Para estos pacientes puede ser muy útil la ayuda de una persona de confianza, como la pareja, un familiar o un amigo, que evalúe periódicamente su aliento. Realizar un nuevo examen y el uso de aparatología especializada, antes y después de finalizar el tratamiento, les puede proporcionar gran tranquilidad(27).

El odontólogo puede tratar la pseudohalitosis a través de medidas de higiene bucal, de explicaciones acerca de los resultados de su evaluación y de consejos basados en la literatura, de forma que logren comprender que la intensidad de su aliento no sobrepasa los límites socialmente aceptables(15,17). Estos pacientes, por lo general, aceptan las recomendaciones del odontólogo y responden favorablemente al tratamiento(17).

2.3.- Halitofobia
Existen pacientes que no tienen halitosis, pero que muestran un miedo excesivo a padecerla(27). Paradójicamente, el aliento de quienes se quejan de tener halitosis suele ser normal, mientras las personas que realmente tienen un aliento desagradable, no lo notan(18). El paciente con halitofobia cree que su aliento es desagradable, aunque el odontólogo no pueda detectarlo(15).

La halitosis imaginaria puede ser peor que la halitosis verdadera, porque llega a convertirse en una obsesión que domina la vida del individuo y lo aísla socialmente(18,28). El temor constante de resultar desagradable, unido a la incapacidad del paciente para determinar si su aliento es ofensivo, puede precipitar una verdadera neurosis(1). Estas personas viven completamente dominadas por su aliento(29). Con frecuencia, evitan las interacciones sociales y mantienen una distancia prudencial para conversar(10,28). Aunque la gran mayoría tiene excelentes hábitos de higiene bucal, están siempre preocupados por disimular su aliento; además del cepillado dental frecuente, muchos pacientes utilizan soluciones antisépticas o recurren al consumo de caramelos y chicles(10,29).

Los anuncios de enjuagues bucales y de productos para refrescar el aliento han contribuido a reforzar y exagerar el estigma del mal aliento. La repetición constante de ideas erróneas sobre este problema puede contribuir con la extrema preocupación que muestran muchos pacientes que acuden a consulta en busca de tratamiento para la halitosis(30).

Quienes padecen de halitosis comúnmente identifican esta condición como la causa de sus problemas, como el desempleo, el desempeño deficiente en el trabajo, el fracaso en el matrimonio, la impotencia, el aislamiento social, la falta de concentración o los intentos de suicidio. Por esta razón, cualquier protocolo para evaluar pacientes con halitosis real o imaginaria debe incluir criterios que revelen su grado de preocupación o de afección psicológica(30).

Los pacientes con halitofobia, suelen asumir que tienen mal aliento porque malinterpretan las actitudes de quienes les rodean(17,29). Por ejemplo, mientras hablan, pueden mantener la mirada fija en el rostro de su interlocutor, con el propósito de captar cualquier gesto, como apartar la vista o colocar los dedos sobre las narinas, que confirme su mal aliento(29).

La halitosis imaginaria es un síndrome de referencia olfatoria, que a su vez es una variante de la psicosis hipocondríaca monosináptica(29). Esta condición es usualmente difícil de reconocer, debido a que la personalidad del paciente permanece intacta(31). Puede estar relacionada con estados depresivos o con conductas obsesivo-compulsivas, por lo cual requiere la atención de un psiquiatra(13).

La halitofobia, también puede estar considerada dentro del contexto de los trastornos dismórficos del cuerpo, en los cuales las personas se preocupan por algún efecto imaginario de su cuerpo o por un ligero defecto físico, como, por ejemplo, la apariencia de su nariz(28).

Los pacientes halitofóbicos están convencidos plenamente que existen factores físicos y sociales que sustentan su creencia de tener mal aliento(15). La mayoría es incapaz de admitir sus posibles problemas psicogénicos. Cuando se les explica que no tienen halitosis y se les sugiere que sus síntomas pueden tener una base psicógena, frecuentemente, reaccionan con incredulidad o enojo(5,31).

Es necesario distinguir entre los pacientes con halitosis imaginaria y aquellos que sobrevaloran su aliento. Teóricamente, es posible disuadir a un paciente con una idea sobrevalorada, mientras que un paciente con una idea imaginaria es incapaz de transigir(15,31).

Una vez diagnosticada la halitosis imaginaria, el odontólogo debe referir al paciente a un psiquiatra(29). De esta forma es posible evitarle consultas inútiles e incluso, someterlo a tratamientos innecesarios(18,31). Sin embargo, todavía no se ha establecido un protocolo exitoso para diagnosticar la halitofobia(17).

Para Iwu y Akpata(29), todo paciente que refiera tener problemas con su aliento, es sospechoso de padecer halitosis imaginaria, a menos que otra persona se lo haya dicho. Yaegaki y Coil(17) afirman que el diagnóstico de halitofobia se debe establecer en aquellos pacientes que, después de concluir exitosamente el tratamiento para halitosis verdadera o pseudohalitosis, aún creen que tienen mal aliento.

Iwakura et al.(5) sostienen que el odontólogo debe estar bien capacitado para utilizar los test de personalidad junto con evaluaciones sensoriales e instrumentales cuando va a tratar pacientes que se quejan de mal aliento. Sin embargo, Yaegaki y Coil(17) contraindican la aplicación de pruebas psicológicas en la primera consulta, porque podría llevar al paciente a pensar que el odontólogo sospecha que su condición es psicosomática. En su lugar, recomiendan implementar un cuestionario que parezca parte del interrogatorio regular(15,17).

Aunque la evaluación de la condición psicológica del paciente constituye un gran reto para el odontólogo, el empleo de un protocolo de diagnóstico que contemple un cuestionario puede resultar muy útil para identificar pacientes con halitosis psicosomática(15).

Yaegaki y Coil(15) recomiendan emplear el cuestionario de la Clínica de Evaluación del Aliento de la Universidad de British Columbia, el cual contiene diez preguntas para investigar condiciones psicológicas (preguntas 18,19,24b,24c,24d, 24e, 24f, 24g, 29 y 29b con una especificidad y una exactitud muy altas (entre un 82,3% y un 100%).

Si el paciente responde positivamente a alguna de estas preguntas, se suma un punto a la calificación psicológica (10 puntos en total). Un paciente con halitosis verdadera sin condiciones psicológicas no obtendrá ningún punto. Un paciente con alguna condición psicológica puede obtener 4 puntos o más. Una calificación de 1 a 3 es dudosa, sin embargo, se podría sospechar de una condición psicológica si existen respuestas contradictorias(17).

La halitofobia no está considerada dentro del campo de la odontología debido a la dificultad para tratarla(15). Invariablemente, el tratamiento local resulta insatisfactorio en estos pacientes(17,29). Además, asistirlos y posteriormente tratar de referirlos puede ser una labor bastante difícil(27), en lugar de un psiquiatra, el paciente podría buscar un odontólogo mejor preparado(29).


3.-FACTORES ETIOLÓGICOS DE LA HALITOSIS DE ORIGEN BUCAL
3.1.- Factores relacionados con el patógeno
Existe una relación causa-efecto positiva entre la halitosis y la presencia de microorganismos en la saliva. Las muestras de saliva libre de bacterias no producen mal olor. Por otro lado, la fetidez generada por el estancamiento de la saliva está acompañada por un aumento en el número de bacterias filamentosas gramnegativas(25).

La causa principal de la halitosis es la putrefacción de sustratos proteicos por parte de microorganismos predominantemente gramnegativos. Esto genera, primordialmente, la producción de compuestos sulfúricos volátiles(3,9,30), que constituyen los componentes más fétidos del mal aliento(3,9)

El sustrato disponible en la cavidad bucal determina la naturaleza de los microorganismos que causan la halitosis. Ciertas especies bacterianas sólo producen compuestos sulfúricos volátiles a partir de sustratos específicos, en momentos específicos(9).

Hasta ahora, no se ha descrito un microorganismo único como el principal agente etiológico de la halitosis2,3. Entre los que se ha podido aislar, la mayoría son gramnegativos. La fuerte actividad que se observa cuando se mezclan bacterias indica una posible interrelación entre la flora residente(3).

Berg y Fosdick estudiaron el efecto de 17 microorganismos diferentes sobre la tasa de putrefacción de la saliva y de las proteínas salivales. Aunque reconocieron la diferencia entre su estudio in vitro y las condiciones de la cavidad bucal, determinaron que, prácticamente, todos los microorganismos estudiados juegan un papel en la putrefacción de las proteínas salivales y que este proceso se produjo con mayor rapidez en la microflora mezclada que en las especies aisladas (2,25).

De acuerdo con el estudio realizado por McNamara et al.(25), de catorce especies de microorganismos bucales que fueron evaluadas, las nueve especies grampositivas no produjeron ningún tipo de olor fétido, mientras que las cinco especies restantes, cuatro gramnegativas y una gramvariable, produjeron mal olor. (Tabla I)

Paryavi-Gholami, Minah y Turng(32) encontraron que las especies de Veillonella y la Prevotella oralis, fueron los microorganismos odorígenos predominantes en una población infantil. La Veillonella es una especie de coco gramnegativo anaerobio que prolifera cuando la dieta es rica en azúcar. La Prevotella oralis es un bacilo gramnegativo anaerobio considerado poco patógeno.

De Boever y Loesche(33) aislaron, de las muestras tomadas de la superficie lingual de catorce pacientes con halitosis, dos especies conocidas de microorganismos productores de compuestos sulfúricos volátiles: Fusobacterium (F. nucleatum, F. fusiforme y F. polymorphum) y Prevotella intermedia. Estos autores afirman que la flora gramnegativa, anaeróbica y asacarolítica desempeña un papel esencial en la producción del mal aliento.

Richter(30) afirma que la principal causa de halitosis en casi todos los pacientes, aparentemente, sanos es la degradación de las proteínas tisulares del huésped por bacterias anaerobias del dorso posterior de la lengua. La condición que se establece recibe el nombre de glositis bacteriana anaeróbica.

Por otra parte, Paryavi-Gholami, Minah y Turng(32) sugieren que el conjunto de bacterias odorígenas puede ser mucho más amplio e incluir especies bacterianas como los cocos grampositivos, entre los cuales están las especies del Peptostreptococcus y el Streptococcus fecalis.

Las principales bacterias productoras de compuestos sulfúricos volátiles colonizan rápidamente todos los ecosistemas o nichos bucales, como el dorso de la lengua, los surcos gingivales y las amígdalas(34-36) y pueden trasladarse de un nicho a otro(37).

A pesar que la mayoría de los pacientes perciben a la halitosis como un problema exclusivamente cosmético, existe evidencia que demuestra que los compuestos sulfúricos volátiles resultan altamente tóxicos para los tejidos bucales, aún cuando se encuentren en bajas concentraciones(6,11,38).

Se sospecha que muchas de las bacterias identificadas en la producción de la halitosis son periodontopatógenas. Los compuestos sulfúricos volátiles pueden acentuar los efectos de otros factores que participan en las primeras etapas de la gingivitis o contribuir directamente en el proceso patológico(38).

3.2.- Factores relacionados con el huésped
Los olores bucales no son constantes, varían dependiendo del día, de la hora y de la edad del paciente. En los niños, el aliento suele tener un olor agradable; mientras que en los adultos, se va haciendo más intenso, pero no necesariamente desagradable(1,2).

La halitosis se desarrolla dependiendo de las variaciones individuales en la flora bucal, la higiene bucal, la condición periodontal, el grado de retención de las superficies bucales, el flujo salival, la frecuencia en el consumo de alimentos(9), el hábito tabáquico(2,11,13), la presencia de secreciones retronasales9 y los cambios hormonales(39).

Las bacterias proliferan en un entorno favorable, donde la temperatura, la humedad y el pH sean adecuados y donde exista disponibilidad del sustrato, de nutrientes y de oxígeno. La cavidad bucal constituye un medio excelente para la proliferación de bacterias por la presencia de superficies retentivas como los surcos gingivales, las superficies interproximales y la lengua9.
La producción de olores fétidos se encuentra asociada a condiciones bucales que estimulan la proliferación de una flora bacteriana gramnegativa, como el flujo salival reducido(4,10), la menor disponibilidad de carbohidratos como sustratos bacterianos y el aumento del pH bucal(4). Por su parte, Tonzetich(3) afirma que la actividad putrefactiva óptima ocurre en un ambiente bajo en carbohidratos, a un pH fisiológico y en condiciones anaerobias.

La higiene bucal deficiente es la causa más frecuente de halitosis(9,14). Una boca poco higiénica, siempre es fuente de mal aliento por la combinación de abundantes bacterias y sustratos que favorecen la producción de compuestos sulfúricos volátiles(11).

De acuerdo con McDowell y Kassebaum(4), la producción del mal aliento está directamente relacionada con la condición periodontal. Los pacientes con enfermedad periodontal, con frecuencia, sufren de halitosis(40). En pacientes periodontalmente comprometidos, el mercaptano de metilo es el principal compuesto volátil de sulfuro; mientras en individuos sanos, el compuesto predominante es el sulfuro de hidrógeno(41).

El incremento de la concentración de compuestos sulfúricos volátiles es directamente proporcional a la severidad de la enfermedad periodontal(3,6,41). Las concentraciones de mercaptano de metilo sobre la superficie dorsal de la lengua son más altas en pacientes con sacos periodontales mayores de 4mm y en aquellos que presentan exudado hemorrágico al sondaje(41).

Los estadios crónicos de la gingivitis pueden estar asociados con mal aliento(1,40). Además del olor producido por el estancamiento de la saliva alrededor de la encía inflamada(1), la presencia de hemorragia puede contribuir a producir el mal olor(1,40). La inflamación gingival provee una mayor oportunidad de colonización bacteriana y disponibilidad de sustratos para la producción de compuestos sulfúricos volátiles(11).

El mal aliento está asociado con la concentración sulcular de sulfuros en zonas donde existe pérdida ósea leve o moderada, sin embargo, esto no sucede en zonas con pérdida ósea severa, probablemente, debido a que los sulfuros volátiles presentes en los sacos periodontales profundos no se liberan a la cavidad bucal(40).

Por otro lado, Ratcliff y Jonson(38) afirman que los compuestos sulfúricos volátiles son potencialmente capaces de alterar la permeabilidad de los tejidos gingivales, de inducir respuestas inflamatorias y de modular las funciones de los fibroblastos gingivales.

Sin embargo, Bosy et al.(20) refieren que el mal aliento no está asociado directamente con la presencia de periodontitis. La intensidad de la halitosis es similar tanto en pacientes con enfermedad periodontal como en individuos con periodonto sano20.

Los pacientes con periodontitis representan sólo un tercio de la población que padece de halitosis(9). Según Richter(30), la enfermedad periodontal no es un hallazgo común entre los pacientes que presentan halitosis. Frecuentemente, se observan niños dentalmente sanos, adultos jóvenes sin evidencia clínica de periodontopatías, adultos con periodontitis controlada o inactiva y pacientes completamente edéntulos, quienes presentan altos niveles de halitosis(30).

De lo anteriormente expuesto podemos observar discrepancias de opiniones en cuanto a la relación entre la halitosis y la enfermedad periodontal(1,3,4,6,9,11,20,30,38,40,41). esto se podría resumir de la siguiente manera, diversos autores(1,3,4,6,40,41) afirman que el mal aliento está directamente relacionado con la condición periodontal del paciente.
Desde este punto de vista, el incremento de la concentración de compuestos sulfúricos volátiles en la cavidad bucal es directamente proporcional a la severidad de la enfermedad periodontal. La inflamación gingival favorece la colonización bacteriana y la disponibilidad de sustratos para producir compuestos sulfúricos volátiles(11). Se ha afirmado que la presencia de hemorragia también puede contribuir con la producción del mal olor(1,40). Algunos componentes sanguíneos, presentes en la cavidad bucal o en los sacos periodontales, pueden acelerar la producción de compuestos sulfúricos volátiles(41).

Otros autores(9,20,30) opinan que el mal aliento no pareciera estar asociado directamente con la presencia de periodontitis. Aparentemente, la intensidad de la halitosis es similar en pacientes con enfermedad periodontal y en individuos con periodonto sano. Los pacientes con periodontitis representan sólo un tercio de la población que padece de halitosis. La enfermedad periodontal no es un hallazgo común entre los pacientes que presentan halitosis(30).

Pareciera existir suficiente evidencia que sostiene que los compuestos sulfúricos volátiles pueden contribuir con el establecimiento de la enfermedad periodontal(9,11,38). Ratcliff y Johnson(38) afirman que los compuestos sulfúricos volátiles son potencialmente capaces de alterar la permeabilidad de los tejidos gingivales, de inducir respuestas inflamatorias y de modular las funciones de los fibroblastos gingivales. De acuerdo con estos hallazgos, el desarrollo de la enfermedad periodontal pareciera no ser la causa de la producción de la halitosis, sino la consecuencia de la acción de los compuestos sulfúricos volátiles sobre los tejidos periodontales.

En relación al grado de retención de las superficies bucales, los dos tercios posteriores de la lengua, posiblemente, representan las principales fuentes bucales de halitosis(3,9,20,21). En esta zona, sobre todo en personas mayores, suele existir una capa blanquecina compuesta de restos de queratina, saliva, bacterias, exudado de células blancas y restos epiteliales y alimenticios(22), que representa un entorno ideal para producir compuestos sulfúricos volátiles y otras moléculas productoras de mal olor(23).

La lengua es una superficie ideal para el crecimiento bacteriano. Constituye la superficie más larga, continua y retentiva de la cavidad bucal. Las papilas filiformes que cubren el dorso actúan como una red que contribuye con la acción mecánica de la lengua para mezclar y mover los alimentos(9).

Las características anatómicas adicionales de la lengua, como las papilas caliciformes y foliadas, al igual que las criptas asociadas con las glándulas mucosas y las amígdalas linguales, incrementan su capacidad de retención. Además, la presencia de condiciones como la lengua fisurada, la glositis media romboidea, la lengua geográfica y la lengua pilosa facilitan aún más el atrapamiento de las bacterias, los restos de alimentos, los restos epiteliales y los fluidos bucales(9).

La halitosis está más relacionada con la capa que cubre la lengua que con la enfermedad periodontal(6,33) debido a la gran extensión de la superficie lingual y a su estructura papilar, que retiene cantidades considerables de células epiteliales descamadas y leucocitos muertos(6)

El tamaño de la capa refleja la carga bacteriana, es decir, el número de bacterias proteolíticas anaeróbicas presentes en ella. Cuando esa cubierta se hace evidente, la cantidad de bacterias puede ser cientos de veces mayor que en los casos donde no se observa. La presencia de fisuras profundas sobre la superficie dorsal de la lengua también guarda estrecha relación con la producción de mal aliento. Esta situación crea un entorno donde las bacterias están bien protegidas de la acción de limpieza de la saliva y donde los niveles de oxígeno son bajos(33).

Las superficies linguales lisas reaccionan favorablemente a las medidas de higiene bucal. Por el contrario, las superficies linguales fisuradas o aquellas que poseen cubierta pueden ser menos penetrables para los antisépticos y enjuagues bucales, además de favorecer la putrefacción(23).

La concentración de sulfuros es más alta en el dorso posterior de la lengua. En los dos tercios anteriores, la constante fricción con el paladar duro favorece la capacidad de limpieza, a diferencia del tercio posterior que sólo está en contacto con el paladar blando(9,21,42). Por otra parte, la acumulación de depósitos blandos es mayor cuando los pacientes presentan un reflejo nauseoso elevado, que les impide realizar una higiene adecuada de la superficie lingual(9).

McNamara et al.(25) afirman que el mal aliento se puede producir en áreas donde la saliva tiende a permanecer estancada, tales como los surcos gingivales, los espacios interdentales, las fosas amigdalinas y entre las criptas papilares de la lengua.
Las personas que poseen un adecuado mecanismo de autolimpieza, con pocas áreas de retención entre sus dientes, son menos propensas a padecer de halitosis por acumulación y putrefacción de alimentos alrededor de los mismos(1).

Los olores producidos por la presencia de lesiones cariosas avanzadas, sacos periodontales, restos de alimentos impactados y descompuestos, restauraciones defectuosas y putrefacción de saliva estancada, representan fuentes importantes de halitosis(1,2,9,10).

La excavación de lesiones cariosas produce un olor notable tanto para el paciente como para el odontólogo. No obstante, es dudoso que unas pocas cavidades de caries puedan producir mal aliento(1). Por otro lado, la presencia de necrosis pulpar puede proveer un entorno favorable para la producción de olores nocivos(1,4,27).

El flujo salival es importante para eliminar las bacterias y sus substratos. La saliva representa un solvente para los compuestos volátiles responsables del mal olor(9). En general, las condiciones que producen sequedad en la boca, tales como la respiración bucal, el consumo excesivo de alcohol, la xerostomía, el ayuno y los largos períodos de conversación o de reposo, incrementan la intensidad del mal aliento(9,11).

El flujo salival reducido, que produce xerostomía, proporciona las condiciones que favorecen la producción del mal aliento.

La xerostomía puede ser causada por múltiples factores: estados de deshidratación, envejecimiento, anemia, hipovitaminosis, diabetes, tensión emocional, enfermedades metabólicas, esclerosis múltiple, SIDA, radiaciones en la cabeza y en el cuello; enfermedades inflamatorias o autoinmunes, bloqueo mecánico y neoplasias de las glándulas salivales y medicaciones (antidepresivos, tranquilizantes, antihistamínicos, descongestionantes, antihipertensivos y agentes cardíacos)(4).

Según Spielman, Bivona y Rifkin(9), la xerostomía o falta de saliva constituye un factor agravante del mal aliento cuando está en presencia del huésped, del patógeno y del sustrato necesario. Los pacientes con xerostomía forman una película salival muy delgada que se seca con facilidad, lo cual permite la liberación de compuestos sulfúricos volátiles que producen mal olor(9).

En contraste, Rosenberg(10) afirma que los pacientes con xerostomía no tienen mayor tendencia a padecer de halitosis, aparentemente, debido a que la saliva de estos pacientes tiene un pH ácido. El pH ligeramente alcalino (7,2) favorece la producción del mal aliento, mientras uno ligeramente ácido (6,5) tiene el efecto opuesto. El pH ácido previene la formación de productos fétidos por desactivación de las enzimas requeridas para la putrefacción de los aminoácidos(25).

El aliento matutino suele ser desagradable, sobre todo en personas de mediana edad, respiradores bucales y entre quienes padecen de enfermedad periodontal(1). Este tipo de halitosis es producto de la reducción del flujo salival que ocurre como consecuencia de la disminución de la actividad muscular y fisiológica durante la noche(11). Las ocho o nueve horas de relativa inactividad durante el sueño proporcionan la oportunidad para que las bacterias putrefactivas degraden los residuos y la saliva presentes en la cavidad bucal(1).

La salivación, la masticación y la deglución tienden a aminorar la formación del mal aliento(9). En todas las personas, dependiendo de la edad y de la condición sistémica, la halitosis más intensa se presenta después de largos períodos de flujo salival reducido y de abstinencia de alimentos y líquidos(3).

El mal aliento puede ser particularmente notorio en pacientes sometidos a dietas en las cuales se omiten comidas y donde la frecuencia de consumo de alimentos está restringida. La eliminación inmediata del mal olor que ocurre después de ingerir alimentos se puede atribuir principalmente a la acción de limpieza que ejercen los alimentos sobre la superficie lingual(43).

El hábito tabáquico puede ser una causa importante de halitosis(2,11,13). Se sostiene que la eliminación del hábito tabáquico, al menos por un tiempo, constituye una buena medida terapéutica para disminuir el mal aliento, razón por la cual se recomienda que todos los pacientes fumadores que padezcan de halitosis traten de abandonar el hábito(1,2,4). Sin embargo, Massler, Emslie y Bolden(1) afirman que el aliento que produce el cigarrillo es muy peculiar y se debe considerar como una entidad aparte. En personas fumadoras, los valores de la evaluación organoléptica suelen ser más bajos que en no fumadores. De hecho, es difícil percibir halitosis cuando predomina el olor del cigarrillo. Aunque el humo del cigarrillo posee compuestos sulfúricos volátiles, no pareciera existir una correlación positiva entre la concentración de estos compuestos y la cantidad de cigarrillos fumados(16).

Miyazaki et al.(16) concluyeron que existe una relación negativa entre los compuestos sulfúricos volátiles y el hábito tabáquico. Por ello, el hábito de fumar pudiera contribuir a reducir la concentración de compuestos sulfúricos volátiles en lugar de enmascarar el mal aliento.

Una fuente importante de halitosis es la secreción posnasal descompuesta, localizada sobre la lengua(44). Aunque ésta no tiene ningún olor cuando cae sobre la superficie lingual, posteriormente se pudre debido a la abundante microbiota de la misma(10).

La halitosis producida por el incremento de los compuestos sulfúricos volátiles en los días previos o durante la ovulación, el ciclo menstrual y el embarazo, puede estar relacionada con los cambios hormonales que ocurren en dichas etapas(119.

La concentración de compuestos sulfúricos volátiles muestra cambios constantes durante el ciclo menstrual. Algunos de estos cambios están relacionados con la cantidad de esteroides sexuales circulantes. Particularmente, la concentración de sulfuro de hidrógeno (H2S) y de mercaptano de metilo (CH3SH) aumenta en la mitad de la fase proliferativa del ciclo. El aumento del estrógeno circulante puede dar inicio a una serie de respuestas bioquímicas en los tejidos bucales que pueden contribuir con una mayor producción de compuestos sulfúricos volátiles(39).

Por otra parte, el incremento de sulfuros volátiles que se presenta durante la menstruación no se debe a la concentración de esteroides sexuales, sino al aumento de la exfoliación en la cavidad bucal y al incremento en el número de bacterias salivales(39).

3.3.- Factores relacionados con el sustrato
El tercer componente necesario para la producción del mal olor es el sustrato requerido por las bacterias. En la mayoría de los casos, las proteínas exógenas (alimentos) y sus productos o las proteínas endógenas de los tejidos y fluidos bucales constituyen el sustrato(9).

La capacidad de la saliva como nutriente microbiano depende de la concentración de los microorganismos que compiten por el sustrato. En ausencia de nutrientes exógenos, las bacterias compiten por el sustrato proporcionado por la saliva y los elementos celulares(3). La adición de glucosa a la flora salival inhibe la producción del mal olor intrínseco(25).

Ratcliff y Jonhson(38) afirman que el sustrato requerido para la producción de compuestos sulfúricos volátiles proviene de los tejidos del huésped. Las proteínas necesarias se obtienen a partir de las células epiteliales descamadas y de los restos de leucocitos(3,38). Aparentemente, no existen datos que sustenten que los compuestos sulfúricos volátiles puedan ser sintetizados a partir de alimentos descompuestos(38).

La proteólisis y la reducción de las uniones disulfuro preceden a la formación del mal olor(3). Cada proteína, por acción de las enzimas producidas por las bacterias, se degrada en aminoácidos, los cuales serán incorporados al ciclo metabólico bacteriano(9). Aquellos aminoácidos que contienen sulfuro, tales como la metionina, la cisteína y la cistina, representan el primer objetivo de las bacterias. El resultado final del metabolismo bacteriano es la producción de los compuestos sulfúricos volátiles(9,38).

La metionina y la cistina pueden ser transformadas en cisteína. Estos aminoácidos tienen la capacidad de liberar sulfuro de hidrógeno y mercaptano de metilo; ácido propiónico y ácido acético y amoníaco. Otros aminoácidos como la arginina, la ornitina, la tirosina y diversos aminoácidos hidrofóbicos, como la alanina, la valina, la leucina, la isoleucina y la glicina, pueden servir como sustratos para la formación de compuestos volátiles fétidos in vitro(9).

Los compuestos sulfúricos volátiles asociados con la producción de la halitosis están representados por el sulfuro de hidrógeno (H₂S), el mercaptano de metilo (CH₃SH) y, en menor proporción, por el dimetilsulfuro (CH₃SCH₃) y el dimetildisulfuro (CH₃SSCH₃)(9,41).

La concentración de compuestos sulfúricos volátiles en el aire bucal en un momento determinado no siempre es indicativa de la tasa de generación de compuestos volátiles dentro de la boca. En conjunto, pueden constituir sólo una proporción relativamente pequeña de los compuestos que se volatilizan cuando la saliva y los tejidos blandos intrabucales están sobresaturados. Una tasa elevada de compuestos sulfúricos volátiles sólo resulta en un episodio de mal aliento cuando la misma excede la capacidad de la saliva y de los tejidos blandos para absorberlos(30).

Otros componentes del mal aliento son los ácidos grasos volátiles como el ácido propiónico, el ácido butírico y el ácido valérico, al igual que las aminas, el indol y el escatol(9). Los ácidos grasos volátiles y la cadaverina se pueden detectar mediante la evaluación organoléptica, aunque un monitor de sulfuros no pudiera detectarlos(33). En contraste, Tonzetich(3) afirma que ni las aminas, ni el indol, ni el escatol son componentes del aire bucal.

Por otro lado, Brunette(11) sostiene que las aminas, como la cadaverina, la putrescina y la histamina, existen en forma de sales no volátiles cuando el pH es bajo, por ello no contribuyen con la producción de la halitosis. Goldberg et al.(45), sugieren que los niveles de cadaverina están asociados con el mal aliento, independientemente de la producción de compuestos sulfúricos volátiles. Sin embargo, los niveles aislados de putrescina no están relacionados con la halitosis.

De acuerdo con Tonzetich(3,43), en un 50% de la población, las concentraciones de sulfuro de hidrógeno y de mercaptano de metilo exceden el umbral de desagrado en las primeras horas de la mañana. Mientras otros compuestos volátiles pueden modificar la calidad o intensidad del olor, el mercaptano de metilo y el sulfuro de hidrógeno están presentes en suficiente concentración para provocar halitosis por sí mismos.

El mecanismo mediante el cual los aminoácidos individuales se pueden convertir en sulfuros volátiles u otros compuestos fétidos es complejo y requiere conocer el metabolismo de los aminoácidos y de los lípidos(9).

Algunos componentes sanguíneos en la cavidad bucal o en los sacos periodontales pueden acelerar la producción de compuestos sulfúricos volátiles(41). La importancia de la degradación de la sangre se demuestra después de una exodoncia. La superficie del coágulo se convierte en un medio de cultivo para los organismos proteolíticos, por lo que se produce un olor fétido intenso característico(1).

Es posible que la producción de la halitosis tenga lugar como un ciclo autoperpetuante. Las bacterias, principalmente las anaerobias gram-negativas, quedan atrapadas junto con los restos de las células y de los alimentos en las superficies retentivas de la cavidad bucal. El medio bucal posee las condiciones anaerobias y la disponibilidad de nutrientes, provistos por los alimentos, los fluidos y los tejidos bucales, que favorecen el crecimiento bacteriano. Las bacterias degradan las proteínas intactas en aminoácidos simples, como la metionina, la cistina y la cisteína, que son metabolizados por las mismas bacterias para liberar los compuestos sulfúricos volátiles, responsables del mal aliento(9).

Los compuestos sulfúricos volátiles causan alteraciones en los tejidos del huésped, tales como el aumento de la permeabilidad de la mucosa, la degradación del colágeno, la alteración de la actividad de los fibroblastos y de las células del ligamento periodontal. Todos estos efectos favorecen la inflamación, la degradación de las proteínas y la producción de la halitosis, con lo cual se establece un círculo vicioso denominado ciclo del mal aliento (Gráfico 1)(9).

CONCLUSIONES

1. El término halitosis describe el aliento desagradable producto de factores fisiológicos o patológicos, de origen bucal o sistémico. Constituye un padecimiento extremadamente común, que afecta, aproximadamente, un 50% de la población adulta, principalmente en horas de la mañana.
   
   
2. La halitosis se clasifica en tres categorías: halitosis verdadera, pseudohalitosis y halitofobia. La halitosis verdadera se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica, ésta, a su vez, se clasifica, según su origen, en bucal y extrabucal.
   
   
3. Un noventa por ciento de los casos de halitosis tienen origen en la cavidad bucal. Aunque los olores desagradables pueden provenir de diversas áreas, los dos tercios posteriores de la lengua representan la fuente principal de compuestos volátiles responsables del mal aliento.
   
   
4. La causa principal de la halitosis es la putrefacción de sustratos proteicos por parte de microorganismos predominantemente gramnegativos. Esto genera, primordialmente, compuestos sulfúricos volátiles, que constituyen los componentes más fétidos del mal aliento. Hasta ahora, no se ha descrito un microorganismo único como el principal agente etiológico de la halitosis.
   
   
5. Los compuestos sulfúricos volátiles, pueden resultar altamente tóxicos para los tejidos periodontales. Estos pueden acentuar los efectos de otros factores que participan en las primeras etapas de la gingivitis o contribuir directamente en el proceso patológico.