Trabajos Originales

Recibido para Arbitraje: 28/01/2012
Aceptado para Publicación: 15/05/2012

• Lugo de Díaz, G., Odontólogo. Periodoncista. Profesora Asistente de la Cátedra Periodoncia UCV, Jefe del Área de Periodoncia del Centro de Especialidades Odontológicas de la Armada.
  
  
• Giménez de Salazar, X., Odontólogo. Periodoncista. Profesora Agregado de la Cátedra Periodoncia UCV, Coordinadora Académica de la Facultad de Odontología de la Universidad Central de Venezuela.

CORRESPONDENCIA: [email protected]

AGRADECIMIENTO
Este estudio fue financiado por el Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico de la Universidad Central de Venezuela y el asesoramiento estadístico y metodológico del Sr. Omar Pinto.




INTRODUCCIÓN

La Halitosis, faetor ex ore, fetor oris, estomatodisodia, cacosmía bucal, ozostomía, mal aliento y bropmonea, son adjetivos que ocasionalmente denotan un olor detectable, desagradable u ofensivo que se exhala de la cavidad bucal e involucra la putrefacción bacteriana, la proteólisis, la descamación de células epiteliales y sus productos metabólicos, cuya fuente puede ser bucal o remota y representa un motivo de preocupación conocido desde tiempos muy antiguos. Ya en 1874, se definía como una entidad clínica, sin embargo, recientemente pasó a conformar una traba de quien la padece, en un mundo que cada vez se ha hecho más sofisticado y en donde los aspectos cosméticos han pasado a representar una categoría de gran consideración y una necesidad imperiosa de los pacientes que día a día acuden a consulta, en la búsqueda de soluciones a sus requerimientos odontológicos. Es una circunstancia común que afecta grupos de todas las edades, especialmente a la población adulta, pudiendo causar una incapacidad social y psicológica significativa en aquellos individuos en donde se presenta. Algunos aspectos en la investigación de la halitosis no están bien determinados: el primero se refiere a la prevalencia en una población específica, mientras que el segundo aspecto trata la identificación de las causas específicas asociadas a la misma, no obstante, la halitosis se ha sugerido como posible factor de riesgo que aumenta la susceptibilidad y contribuye con la etiología y patogénesis de la enfermedad¹, convirtiéndose en un indicador de una patología que debe ser tratada. En este sentido, el presente artículo intenta analizar las condiciones bucales y sistémicas asociadas a la halitosis genuina diagnosticada mediante el método organoléptico en los pacientes que acuden al postgrado (sexto piso) de la Facultad de Odontología de la Universidad Central de Venezuela.


MARCO TEÓRICO

Causas de la Halitosis
El interés en el estudio de los olores de la boca está dirigido al conocimiento de sus causas, diagnóstico, tratamiento debido a que en esta entidad confluyen diversas condiciones sociológicas, religiosas, culturales, raciales y sociales. En cuanto a sus causas se ha establecido un origen multifactorial que involucra tanto fuentes bucales, como extrabucales .

Bucales: los hallazgos de las diferentes investigaciones documentan que la vasta mayoría de las causas de la halitosis se relacionan con la cavidad bucal², con una prevalencia que oscila entre un 85-90%^3,4,5,6,7, sin embargo, no todos los pacientes con halitosis están conscientes de ello ^3,7, es probable que las sensaciones olfativas puedan adaptarse a este estado, debido a que los receptores periféricos especializados, constantemente están sometidos a olores desagradables de diferentes tipos, que hacen al individuo insensible al mismo⁸, ignorando el impacto social que produce en otras personas⁹, por lo que muchas veces quienes logran detectarlo son las personas alrededor del individuo 8. La etiología de la halitosis está dada por factores locales y sistémicos patológicos o fisiológicos³.

Las causas locales de origen patológico incluyen: la cubierta lingual, las enfermedades periodontales, los estados de deshidratación, el cigarrillo, la putrefacción bacteriana y salival, las heridas quirúrgicas en vías de cicatrización^10,11,12,13 y los quistes dentígeros con drenaje de fístulas dentro de la cavidad bucal ¹⁰. La lengua está cubierta por un número substancial de bacterias que se encuentran muy próximas a la mucosa lingual y pudiera representar uno de los sitios más importantes de donde se genera la halitosis, tanto en individuos sanos, como en afectados periodontalmente^{4,5,8,9,14,15,16,17,18}. La producción del mal olor, muchas veces, está directamente relacionada con la pericoronaritis, la gingivitis, la periodontitis y las enfermedades ulcero-necrosantes ^10,19, debido a que, en presencia de un periodonto enfermo, incrementan los factores de crecimiento y los sustratos que a su vez estimulan el crecimiento bacteriano sobre los tejidos duros y blandos ⁸. Los estados de deshidratación bucal, causados por radiación, por medicamentos, la inadecuada ingesta de líquidos pueden ocasionar halitosis. La caries dental por sí misma no causa mal olor, a menos que esté asociada a la acumulación de alimentos o a la necrosis pulpar ³.

El cigarrillo frecuentemente se asocia con la halitosis, debido a que altera el equilibrio bacteriano en la placa subgingival y produce mayor cantidad de compuestos asociados a la misma, además de propiciar un incremento en la cantidad y profundidad de los sacos periodontales, creando un nicho con un potencial de oxido-reducción disminuido, que permite el crecimiento de bacterias especificas implicadas, tanto en la halitosis, como en la patogénesis de la enfermedad periodontal²⁰. Morita y Wang ²¹ establecen que, aunque el cigarrillo per se contiene compuestos que generan el hedor de la boca, su detección es difícil y por el contrario, sugieren que en el fumador se enmascara y se reduce el mal olor de la boca. La putrefacción bacteriana ^22,23,24,25 de las proteínas derivadas de células epiteliales descamadas y aminoácidos que contienen sulfuro, funcionan como sustratos en una serie de reacciones químicas que terminan en la formación de sustancias odorantes ²⁶. Los tejidos necróticos postcirugía, causan un aroma característico, por parte de los microorganismos anaerobios provenientes de la boca que colonizan el sitio quirúrgico ³. Otras condiciones que pudieran estar involucradas con la halitosis son los drenajes postnasales, la rinitis, los granulomas, el cancrum oris, los chancros sifilíticos, la amigdalitis, los abscesos y los neoplasmas malignos infecciosos¹⁰.

Las causas locales de origen no patológico incluyen: las variaciones en el aliento ocurridas durante el día, la edad, la respiración bucal, la utilización de prótesis. Existen variaciones normales durante el día con múltiples causas; al levantarse es muy frecuente que se presente un aliento fuerte y desagradable ^10,15, lo cual probablemente se debe a que en las mañanas, el pH de la placa tiene su nivel más alto ¹⁵, existe una mayor acumulación y putrefacción de restos epiteliales y comidas ^3,10 y se produce una alteración del metabolismo disminuyendo el flujo salival e inhibiendo la autolimpieza de la cavidad bucal ¹⁰. Durante el sueño, la falta de masticación, al igual que la ausencia de movilidad suficiente de carrillos y lengua, no permite la ejecución de movimientos que incrementen el flujo salival y por ende la intensidad de la halitosis es mayor. Además de la reducción del flujo salival, también se incrementa la alcalinidad de la boca y esto contribuye con los malos olores de la misma¹⁰. La edad se ha considerado como un factor que influye en el olor de la boca, el cual se incrementa con el paso de los años; es así como los infantes tienen una fragancia agradable y dulce, entre los dos y cinco años aumenta la intensidad de la misma; debido a que en las criptas amigdalinas existe gran acumulación de partículas alimenticias ^3,10. En los adolescentes se presenta un olor más fuerte y penetrante, pero no desagradable, a menos que esté asociado con limitaciones de la higiene bucal o con algún tipo de enfermedad periodontal necrotizante cuyo grupo etario más afectado son los adolescentes ^3,10. Progresivamente, la halitosis va incrementándose en las personas de edad avanzada quienes frecuentemente presentan un hedor bastante desagradable ^3,10. La causa exacta de estos cambios es desconocida ³, se cree que probablemente los cambios, no son completamente causados por las alteraciones locales ocurridas dentro de la boca, sino también por las alteraciones sistémicas que desreglan el metabolismo en algunos individuos ^3,10. La halitosis está muy relacionada con el hábito de respiración bucal, tanto por la resequedad que se produce a nivel de las mucosas, como por los cambios concomitantes de la composición de la flora⁸. Las prótesis pueden causar un tipo de halitosis llamada aliento de dentadura, especialmente cuando son de tipo porosas las cuales tienden a acumular restos de alimentos³.

Extrabucales: El origen remoto de la halitosis recibe gran atención en la literatura dental, debido a la importancia clínica que representa en el diagnóstico temprano de algunas patologías orgánicas, en este sentido, los olores emanados de la cavidad bucal, se emplean como indicadores no invasivos de algunas alteraciones del metabolismo sistémico ²⁷, debido a que la halitosis se relaciona con factores sistémicos o medicaciones¹. Las condiciones extrabucales patológicas incluyen aquellas que afectan los órganos y aparatos que se comunican con el exterior mediante la cavidad bucal (la nariz, la faringe o el árbol traqueo-bronquial), las infecciones pulmonares, diferentes tipos de carcinomas, las disfunciones metabólicas, los desordenes bioquímicos, las afecciones gastrointestinales. Las condiciones que cursan con xerostomía, el consumo de cigarrillo y alcohol, el síndrome de trimetilaminuria y el consumo de ciertas drogas pueden resultar en la generación de olores desagradables ^3,7, sin embargo, estas afecciones solo representan un pequeño porcentaje de las personas con halitosis.

La descarga nasal posterior asociada a la esofagitis por regurgitación, la ocena (atrofia costrosa de la mucosa nasal), la sinusitis purulenta, la amigdalitis, la rinitis, los cuerpos extraños nasales, la necrosis por infecciones nasales, los tumores, la destrucción de las capas mucosas de la nariz, los abscesos ^10,11,28 y los neoplasmas o cuerpos extraños paranasales, producen un olor similar a la colonización bacteriana, generando mal olor en la boca ³. El drenaje postnasal es rico en mucina, la cual puede acumularse en la zona posterior de la lengua y ser degrada por diversos microorganismos indígenas de la flora lingual, ocasionando halitosis ²⁹. Otras causas otorrinolaringológicas incluyen la faringitis crónica, la necrosis por infecciones faríngeas, los crecimientos bacterianos a nivel de las criptas de las adenoides o amigdalinas, los abscesos y las lesiones ulcero-gangrenosas ^10,11. El Cancrum Oris a pesar de involucrar principalmente el área maxilo-facial, también son considerados complicaciones secundarias de enfermedades sistémicas, capaces de generar halitosis¹⁰.

Las causas de origen digestivo que pueden generar halitosis incluyen: el divertículo de Zenker (acumulación de alimentos y detritos en el saco esofágico), la hernia gástrica, especialmente la asociada a esofagitis por reflujo) y la producción de gases intestinales, que son mal resorbidos por el endotelio intestinal y a través del torrente sanguíneo dirigidos a los pulmones y excretados en el aliento ³⁰. Adler et al. ³¹ encontraron una relación entre las enfermedades gástricas, la hiperplasia papilar lingual y la halitosis. Se han descrito ciertas patologías esofágicas que generan halitosis tales como: la incontinencia esfinteriana gastroesofágica y las enfermedades neoplásicas esofágicas y gástricas. Moshkowitz et al. 32 asocian la halitosis con la ocurrencia y severidad de la enfermedad de reflujo gástroesofágico (ERGE), sugiriendo la ERGE como un factor predisponente de lesiones en la mucosa de la orofaringe y crecimiento bacteriano en el dorso posterior de la lengua, concluyendo que la halitosis podría ser una manifestación extraesofágica de la ERGE, esta última como potencial que causa crecimiento bacteriano por lo que el diagnóstico temprano del reflujo y la atención interdisciplianria entre el odontólogo y el gastroenterólogo podría mejorar el estilo de vida del paciente.

La diabetes es uno de los ejemplos más conocidos de las condiciones sistémicas de origen patológico que pueden causar halitosis. El olor a acetona indica la acidosis diabética, la cual se excreta a través del sistema respiratorio ^8,10,11,27. Este olor no se detecta si el paciente está controlado, por ello pudiera ser una indicación diagnóstica del descontrol diabético ¹⁰. Los pacientes con cirrosis hepática tienen dos mecanismos para desarrollar el mal olor en la boca: por colonización bacteriana y su acción sobre las proteínas en el intestino delgado y por alteraciones vasculares alrededor del hígado las cuales modifican el metabolismo hepático, con la subsiguiente excreción de metabolitos en el aire expirado; este olor está correlacionado con la eliminación corporal y respiratoria de ácidos alifáticos de cadena corta, de compuestos de sulfuro como el metilmercaptano, el etanol y con la cantidad de dimetil sulfuro (CH3SCH3) contenido en el aire que se expira ³. El olor de amonio en el aliento indica algunas fallas en el higado; conocidas como fetor hepático³³. Por otra parte, la insuficiencia renal (uremia), produce un aliento particular que pudiera ser detectado por un clínico con experiencia ³⁰. Entre otras alteraciones sistémicas que pueden causar halitosis se encuentran: la fiebre reumática, las dilataciones bronquiales con secreción de pus, la tuberculosis y algunas alteraciones tales como el granuloma eosinofílico, la enfermedad de Letterer-Siwe y la enfermedad de Hand-Schüller-Christian. También se presentan algunos casos de deficiencias de vitamina C, las macroglobulinemias, las infecciones por herpes, la hemofilia, la enfermedad de Von Willebrand, las anemias aplásicas, la Mononucleosis Infecciosa, la Púrpuras trombocitopénica y algunos trastornos que generen infecciones, que desencadenen en necrosis, que conlleven a la descomposición sanguínea o que se manifiesten con exudado o sangrado espontáneo a nivel de la cavidad bucal. La prevalencia del cigarrillo en el mundo moderno crea una entidad familiar que se conoce con el nombre de aliento del fumador, un desagradable y penetrante olor que habitualmente se presenta en los fumadores pesados. Este tipo de halitosis pudiera ser de origen local o excretarse por vía pulmonar ¹⁹. Por otra parte, el alcohol excesivo, altera la microflora y causa la proliferación de organismos fermentativos capaces de producir halitosis ¹⁰. El consumo crónico de alcohol tiene un efecto dañino sobre algunos órganos del cuerpo (páncreas, vías respiratorias superiores y el hígado) y muchas veces se ha asociado a malos olores en la boca. El Acetaldehído, primer metabolito del etanol, es mucho más dañino que el mismo alcohol, por su condición de ser volátil y porque reacciona con diversas proteínas y ADN, induciendo la citotoxidad de los mismos ³⁴. A pesar que las bacterias son capaces de producir acetaldehído, el alcohol, el cigarrillo y una deficiente higiene bucal son factores que contribuyen a aumentar su producción. El acetaldehído tiene la misma vía de excreción que la ingestión de especies aromática contenidas en los alimentos, no obstante el olor que se genera posterior al consumo de alcohol, puede estar asociado a otros compuestos volátiles ³⁴. En el estudio realizado por Susuky et al ³⁴, no se pudo establecer la relación entre el consumo de alcohol diario y el mal olor, sin embargo, Tezal et al manifestaron que existe una relación dosis-dependiente que incrementa la severidad de la perdida de inserción clínica y Pitiphat et al, opinaron que esta condición representa un factor de riesgo modificable e independiente. El alcohol a su vez induce resequedad en la mucosa bucal, afectando la inhibición de la halitosis, regulada por el nivel de humedad de la cavidad bucal³⁴.

El aliento humano emite complejas moléculas volátiles y no volátiles que son influenciadas por el stress y por alteraciones metabólicas, genéticas y dietéticas, Entre estos desordenes metabólicos es importante señalar la Trimetilaminuria (TMAU), la cual pueden generar mal olor en la boca, por lo que es importante considerar el estatus de salud general del paciente. Este trastorno fue descrito por Humbert como un desorden caracterizado por la incapacidad de oxidar y convertir la trimetilamina derivada de la dieta (TMA) en trimetilamina N-oxido (TMAO), por lo que el exceso de Trimetilamina no metabolizada se excreta en la orina, la saliva, el aliento y sudor ³⁵.

Algunas drogas, administradas sistémicamente, pueden causar halitosis como es el caso de los antidepresivos, antipsicóticos, narcóticos, descongestionantes, antineoplásicos, antihistamínicos, tranquilizantes, diuréticos, fenotiazinas, citotóxicos, derivados de la atropina y el alcohol, entre otros^10,11, por su tendencia a disminuir el flujo salival o en casos más severos, a provocar xerostomía, candidiasis, sangrado gingival o un incremento en el riesgo de presentar ulceraciones bucales¹¹. Entre las alteraciones que pueden causar xerostomía se mencionan: el Síndrome de Sjögren, la aplasia glandular, las terapias de radiaciones, los estados de menopausia y algunos disturbios emocionales, que a su vez, pueden causar mal olor¹⁰.

La halitosis de origen sistémico no patológico, resulta generalmente de la excreción pulmonar de sustancias odoríferas disueltas en el torrente sanguíneo, de metabolitos aromáticos originados por la ingesta de comidas con especies y de los productos de la digestión. Los productos finales del metabolismo celular también son liberados por la vía pulmonar³. La excreción pulmonar de metabolitos producto de las comidas con especies, se ha demostrado en varios experimentos clínicos, en donde se administra ajo en cápsulas y se comprueba que se absorbe en el intestino, se metaboliza en el hígado, se libera gradualmente en el torrente sanguíneo y se excreta por vía pulmonar de forma similar a algunos gases anestésicos. Este olor puede permanecer hasta setenta y dos horas después de su ingestión, por la frecuente excreción salival de estos compuestos ^11,36.

La digestión incompleta, puede causar halitosis, a partir de las grasas remanentes, que desarrollan radicales volátiles, los cuales representan una parte de los compuestos altamente odoríferos que se producen a partir de las comidas¹⁹. En este sentido, una dieta vegetariana tiene una menor tendencia a producir halitosis que la excesiva en carnes; por la poca degradación de subproductos o de sustancias proteicas en los vegetales. Las carnes contienen ácidos grasos volátiles que son procesados por el sistema gastrointestinal, pasan al torrente sanguíneo y se excretan a través del aliento¹⁰. El hambre también contribuye con olores desagradables pero su fuente es desconocida, pudiera ser local o sistémica ¹⁹, aunque generalmente se asocia a metabolitos excretados por vía pulmonar, producto del colapso de las grasas y las proteínas³. La abstinencia de comidas y líquidos provee óptimas condiciones para la putrefacción salival sobre los dientes y las superficies linguales ³⁷, sin embargo, el aliento del hambre puede disiparse rápida y completamente con la ingesta de pequeñas cantidades de comidas no aromáticas ¹⁹.

La halitosis se asocia con el inicio del ciclo menstrual, donde el olor se hace más desagradable si la mujer sufre de dismenorrea y/o dolor menstrual ^19,38. En estos casos, el olor está relacionado con el deterioro y coagulación de la sangre. El olor se presenta el día antes del ciclo menstrual y se acompaña de síntomas de irritabilidad y fatiga ¹⁹. A su vez se relaciona con otros cambios hormonales como los son: la ovulación, el embarazo y la menopausia⁸. Silva³⁸ concluye que una gran cantidad de situaciones que generan estrés, pueden representar factores importantes que predisponen al aumento de gases odoríferos. Es importante señalar que opuesto a las antiguas creencias que sugerían un paso directo del estómago a la boca, como causa directa de la halitosis, hoy en día se sabe que esta situación no es posible, a menos que el olor sea producto del vómito o de eructos, debido a que las sustancias aromáticas son absorbidas del intestino delgado y no de tractos intestinales inferiores, ni del estomago^1,6 y además porque los olores y gases no puede escaparse del esófago en condiciones normales, en donde el esfínter que separa la boca, el esófago y el estomago, está cerrado ^10,19.


FACTORES BACTERIANOS IMPLICADOS EN LA HALITOSIS

En la mayoría de los casos, la halitosis ocurre como resultado del metabolismo microbiano, en el cual los componentes olorosos volátiles son producidos a partir de la deglicolización, proteólisis y putrefacción de glicoproteínas y proteínas. La putrefacción de proteínas, mucina y péptidos por parte de los microorganismos que residen en la lengua y en la placa dental, forman compuestos sulfurados volátiles, los cuales están involucrados en el aliento ofensivo ^14,20. Los aminoácidos que contiene sulfuros favorecen la formación de al menos dos compuestos volátiles: el sulfuro de hidrógeno (H2S) y el metilmercaptano (CH3SH), ambos responsables principales del mal olor de la boca ^{37,39,40,41,42}. Los microorganismos involucrados en la producción del mal olor de la cavidad bucal han sido identificados como anaerobios 30 y a pesar que el crecimiento bacteriano resulta ser crítico en la producción del mal olor, su detección cuantitativa es difícil determinar ^37,43. Torresyap et al.⁴⁴ sugieren que la medición de los productos finales del metabolismo microbiano, pudiera utilizarse como método para identificar el tipo de bacterias involucradas en el olor de la boca.

La gran mayoría de las investigaciones identifican un componente bacteriano gram negativo como la microflora principalmente responsable del mal olor de la boca ^43,45,46,47. Algunas de estas especies bacterianas específicas de la cavidad bucal, que se identifican como productoras de compuestos de azufre volátiles son patógenos periodontales que derivan su energía de carbohidratos y de proteínas. La hidrólisis de péptidos y proteínas, aunado al catabolismo de aminoácidos son los contribuyentes del mal aliento, porque se constituyen en una mezcla variable de odoríferos volátiles desagradables ^15,45. La placa dental contribuye con el mal olor, pero no se ha establecido una correlación directa entre los índices de placa o algunos parámetros periodontales y la halitosis ⁴⁸. Los estudios in vitro demuestran que las bacterias gram negativas anaerobias son capaces de producir compuestos odoríferos a partir de los productos sanguíneos ^{10,15,45,46,47}.

La mayor fuente de proteínas con aminoácidos que contienen compuestos sulfurados son las células epiteliales, en las
cuales se insertan gran cantidad de bacterias ^26,45. Persson et al.⁴⁶ lograron aislar ochenta y dos especies bacterianas que formaban sulfuro de hidrógeno (H2S), veinticinco que formaban metilmercaptano (CH3SH) y doce especies de Fusobacterium nucleatum, productoras de ambos compuestos. Espiroquetas, Fusiformes, Vibrios, Veillonella y algunos Bacteroides, son capaces de producir mal olor a partir del proceso metabólico de diversos sustratos proteicos que contienen sulfuros como la cisteína, cistina y metionina ^39,45,49,50.

Treponema denticola, Tannerella forsythensis y especies putativas de Porfhyromonas gingivalis, Prevotella intermedia, Porfhyromonas endodontalis, Bacteroides loescheii y Fusobacterium producen cuantiosas cantidades de H2S y CH3SH a partir de las proteínas del suero, cisteína y metionina^39,45,51, mientras que los Streptococcus, Lactobacillus, Rothia, Capnocytophaga y Actinomyces producen poco o ningún olor in vitro, permanecen sin cambios e inclusive se ha observado un aumento en la proporción de estas especies, después de realizar el tratamiento de la halitosis ¹⁴. F. nucleatum representa un grupo heterogéneo de microorganismos que son capaces de producir sulfuro de hidrógeno en cultivos. De las especies de Fusobacterium capaces de producir mal olor pueden incluirse el F. nucleatum, F. fusiforme, F. polymorphum, F. periodonticum, F russii y F. simiae ⁵².

Tanto F. nucleatum, como P. gingivalis, metabolizan la metionina para formar CH3SH y a través de la actividad enzimática de la cisteina desulfidrasa, catalizan la degradación de cisteína en piruvato, amonio y H2S ³⁹. Muchos estudios asocian los microorganismos gram negativos con la halitosis ^{37,,39,,41,,43,,45-47,53}, sin embargo tanto las especies de Veillonella (cocos gram negativos anaerobios) ^14,54,55, como la P. oralis (bacilos gram negativos anaerobios), representan los odoríferos predominantes en la población infantil⁴¹ Se ha sugerido que las especies de Enterobacteriaceae, específicamente la Klebsiella, a pesar de no ser considerada como miembro importante de la microflora bucal, puede participar en la producción de la halitosis, en pacientes que son portadores de prótesis totales⁴³.

Otros Enterobacteriaceae, tales como T forsythensis, Centípeda periodontii y Eikenella corrodens, tienen alta capacidad para generar compuestos volátiles de sulfuro, in vitro ⁴¹. Bacteroides melaninogénicus, representa uno de los principales microorganismos implicados en la enfermedad periodontal, sus cepas más agresivas, tienen actividad proteolítica y colagenolítica ²³ y son capaces de producir copiosas cantidades de compuestos volátiles de sulfuro, especialmente metilmercaptano, comparado con sus cepas menos patogénicas, que producen mayormente, sulfuro de hidrógeno⁵. Para Sterer y Rosenberg ²⁹, Streptococcus salivarius constituye una alta proporción de los microorganismos ubicados en el dorso de la lengua, capaces de crecer en la saliva, utilizando la b-galactosidasa para remover los carbohidratos de las glicoproteínas salivales (mucina), permitiendo que las proteínas pueda ser degradas por otros microorganismos. Es por ello que estos autores anteriores afirman que el Streptococcus salivarius tiene un rol inicial crítico en la formación del mal olor de la boca, removiendo las cadenas laterales de las glicoproteínas, para facilitar la proteólisis por bacterias gram negativas, específicamente por la P. gingivalis.

Helicobacter pilory es un bacteroide microaerofílico curvo gran negativo, aislado en 1983 por Marshall y Warren en las biopsias gástricas, con una prevalencia estimada del 48,8%. Esta bacteria fue considera por la OMS (1994) como un agente cancerígeno tipo I, en este sentido Adler et al.³¹ encontraron una relación entre el Helicobacter pilory en la cavidad bucal y sensaciones de ardor, hiperplasia papilar lingual y halitosis. Ciertos factores bioquímicos tales como las glicoproteínas permiten su permanencia en la cavidad bucal y se ha encontrado en placa dental, saliva y zonas linguales. Se ha sugerido que algunos sitios bucales sirven de reservorio bacterianos para la reinoculación después del tratamiento de las ulceras gástricas ³¹. De esta manera Susuky et al.⁵⁶ concluyen que este microorganismo está asociado a la formación de comunidades microbianas complejas en los diferentes nichos ecológicos, tales como surco gingival, lengua, mucosa bucal y saliva, propiciando un ambiente ideal para la inflamación y halitosis.

El perfil de las bacterias capaces de producir halitosis es muy amplio e inclusive pudiera incluir algunas especies de Peptostreptococcus y Streptococcus fecalis en los niños ⁴¹. Es importante destacar que una microflora mixta se pudre más rápidamente que una especie sencilla o simple y que ningún microorganismo in vitro es capaz de producir un olor idéntico al que es observado in vivo ⁵⁷.

La lengua como principal fuente de producción de la halitosis: La lengua, por su localización y función, constituye una de las estructuras más importantes de la cavidad bucal, sin embargo, el conocimiento acerca sus implicaciones en la salud o enfermedad es muy escaso, a pesar de constituir un reservorio de las mezclas bacterianas más complejas de la ecología humana. En 1927, Stallard demostró, que los pacientes edéntulos que masticaban cebollas maceradas, sin deglutirlas, presentaban mal olor por largos periodos de tiempo y sugirió que los tejidos blandos y la lengua retenían sustancias odoríferas. En relación a esto, el conocimiento sobre la relación de la lengua con la halitosis ha despertado el interés de la comunidad científica en el estudio de la microbiología lingual y los factores que influyen en el desarrollo de este microambiente. En 1931 Hartzell consideró que la lengua era la principal fuente del mal aliento¹⁹ y en 1933, Grapp demostró la importancia que tenía el dorso de la lengua en la halitosis ^19,58, es por ello, que las investigaciones relacionadas el tema, en las cuales se asume que la lengua es el hospedero más prominente para los productos que pueden causar el mal olor de la boca, cada día han tenido más relevancia^36,58. Roldan, Herrera y Sanz⁵⁹ realizaron una investigación acerca de la estructura y cubierta lingual, enfocados en la biopelícula, enfatizando sobre las evidencias que vinculan la microbiología lingual y la halitosis.

Las estructuras papilares constituyen una nicho ecológico único dentro de la cavidad bucal, que favorece la acumulación de restos bucales y microorganismos, más aún, el hecho que la lengua está ubicada entre la cavidad bucal y la faringe, provee el acceso a distintos tipos de nutrientes, productos y bacterias⁵². De la misma manera, la morfología del dorso de la lengua provee irregularidades; fisuras, ranuras y áreas despapiladas que funcionan como zonas de retención y albergue bacteriano. La amplia superficie lingual retiene grandes cantidades de células exfoliadas, restos alimenticios, leucocitos muertos y microorganismos, que son los encontrados comúnmente en la placa dental subgingival ^9,14,37. Además de la gran cantidad de células epiteliales, la lengua está compuesta por metabolitos sanguíneos y diferentes nutrientes, que ofrecen un ambiente de putrefacción donde se producen cantidades considerables de moléculas que generan mal olor ⁶⁰. Diferentes estudios indican que la superficie dorsal posterior de la lengua puede ser la fuente principal de la halitosis, basándose en la cantidad de depósitos bacterianos alojados en la misma ^14,54 y en la producción de los principales compuestos volátiles de sulfuro. El contacto del tercio posterior de la lengua con el velo del paladar permite la acumulación de bacterias, restos alimenticios, secreciones nasales y depósitos blandos, a diferencia de los dos tercios anteriores de la lengua, los cuales están en relación con el paladar duro, en donde la fricción con una superficie más firme, permite una mínima deposición de placa dental ⁵⁴.

La actividad proteolítica en la boca es un factor importante en el desarrollo de la halitosis y la putrefacción de las proteínas, mucina y péptidos, por parte de los microorganismos que residen en la lengua y en la placa dental. El papel especifico de las bacterias sobre la superficie lingual, en la producción del mal olor no está completamente entendido en vivo ^4,14,37, sin embargo, se demostró que algunas bacterias anaerobias gram negativas ubicadas en la lengua son capaces de producir in vitro componentes sulfurados volátiles, a partir de los productos sanguíneos, tales como Vibrios, Espiroquetas y Veillonella ^37,39. En la placa bacteriana lingual pueden ser aisladas las especies bacterianas de otros nichos bucales, incluyendo las bacterias subgingivales, tales como: T. dentícola, P. gingivalis, P. intermedia, T. forshythensis, A. actinomicetencomitans, E. corrodens, Espiroquetas y Fusobacterium, las cuales pueden producir niveles elevados de componentes volátiles de sulfuros, a partir de las proteínas del suero, de la cisteína y de la metionina ^37,39,52,60.

Asimismo. la lengua representa un reservorio de periodontopatógenos que pueden influir sobre la microbiota de toda la cavidad bucal ^14,37. Los nichos anatómicos pueden crear un ambiente donde las bacterias están bien protegidas de la acción de la saliva y donde los niveles de oxígeno son bajos, lo cual favorece el desarrollo de una flora proteolítica más anaerobia ^9,14. Las células epiteliales tienden a integrarse en las criptas o fisuras linguales y conformar así una zona ideal para la retención de diminutos restos de comida que favorecen el crecimiento bacteriano ¹⁹. Existen grandes dificultades para aislar y cultivar, la gran mayoría de los microorganismos que conforman la flora residente en las membranas mucosas y esta situación ha venido a representar un problema para la identificación de los tipos de bacterias presentes en la superficie lingual, ya que existe un diverso número de cepas aisladas, que no siempre, han podido ser clasificadas¹⁴. La gran variabilidad en el número de cepas individuales está dada por fluctuaciones en la prevalencia y proporción de especies bacterianas en la lengua, lo cual también puede ser explicado por el hecho de ser un órgano suave, móvil y flexible que no permite estandarizar las técnicas de toma de muestras, tales como la presión ejercida durante la toma o la extensión de la superficie a estudiar ¹⁴. McNamara et al.⁵⁷ demostraron que las gram negativas producían compuestos olorosos, sin embargo, aunque las bacterias gram positivas usualmente no producen mal olor in vitro, las investigaciones posteriores sugieren que la proteólisis por el Stomatococcus mucilaginus, contribuye en la halitosis generada en el dorso lingual⁴⁹.

Así como se sugiere que la lengua puede ser la fuente más importante del mal olor bucal, también se propone que una gran proporción de individuos con halitosis son periodontalmente sanos y en ellos, la superficie mucosa de la lengua es el sitio de mayor producción de mal olor ^5,18,25,37. Bosy et al.³⁷ demostraron que de moderado a severo mal olor, puede ser detectado en individuos con y sin enfermedad periodontal. La presencia y extensión de la cubierta lingual y el grosor de esta capa a nivel de la superficie dorsal posterior de la lengua son factores importantes en el desarrollo de la halitosis ^5,14. En individuos periodontalmente sanos o edéntulos, la producción del mal olor, puede ser asociada a la degradación de proteínas y compuestos que contienen azufre ubicados en la superficie lingual, amígdalas y saliva ⁴¹. De Boever y Loesche¹⁴ demostraron que las bacterias seleccionadas (T. denticola, P. gingivalis y T. forsythensis) en los grupos que colonizan la superficie lingual, contribuyen con la halitosis e infieren, que si la flora lingual, es la principal fuente de los componentes odorantes, entonces, la halitosis puede disminuir cuando cambia el contenido bacteriano en la lengua. En este sentido, por lo menos uno de los tres microorganismos antes mencionados, está presente en la lengua de individuos sin enfermedad periodontal ^37,61. La hidrólisis bacteriana sobre la lengua, conjuntamente con el grado de cubierta lingual, parecen ser factores mucho más importantes en la producción de CSV que los mismos parámetros periodontales ^39,60.

Para Yaegaki y Sanada ¹⁸ la lengua es el mayor contribuyente del mal olor en individuos periodontalmente sanos y cuando está afectado el periodonto, tanto la cubierta lingual como la placa dental, participan de igual manera en la producción de la halitosis. Sin embargo, la putrefacción de la saliva, en presencia de enfermedad periodontal, contribuye a incrementar mucho más el metilmercaptano a nivel de los sacos que en la cubierta lingual ³⁷. Se ha demostrado que muy altos niveles de componentes volátiles de sulfuros, se producen en la superficie dorsal de la lengua en sujetos con enfermedad periodontal y que esto difiere de la cantidad y composición de los tioles en individuos sanos en donde el producto predominante es el sulfuro de hidrógeno⁶². Además de los componentes volátiles de sulfuros, diferentes lugares de la cavidad bucal y una amplia variedad de gases, elaboran malos olores con diferentes características y contribuyen con el mal olor de la boca. En este sentido se ha encontrado que el dorso de la lengua se puede producir cadaverina, la cual es también un componente del mal olor de la boca, que se asocia con la putrefacción bacteriana y con la halitosis ²¹.

En muchos casos existe en la parte más posterior de la lengua, una zona amarillenta que pudiera corresponderse con el drenaje nasal, pero no necesariamente implica una infección u otra condición patológica. Este sitio puede convertirse en un área de putrefacción por acción de la microbiota lingual^4,14,21. La extensión de esta cubierta está determinada por las condiciones de higiene y por la naturaleza, abrasiva o no, de la dieta4. La naturaleza de la cubierta lingual y los factores que influyen en su desarrollo son prácticamente desconocidos ⁵⁹. Para algunos investigadores, la sola presencia de una cubierta lingual, independientemente de la extensión de la misma, indica que existe una contribución de bacterias productoras de halitosis, en la boca ^4,14,21, otros autores sugieren que la cubierta lingual no tiene un papel relevante en la producción de componentes volátiles sulfurados, en pacientes con enfermedad periodontal, sin embargo, de manera inmediata, al remover la cubierta lingual, la producción total de azufre decrece en un 51,8% en grupos con profundidad de sondaje menor de 4 mm. y en un 49% en grupos con sacos mayores de 4 mm ⁶².

Se ha determinado, que en individuos jóvenes el elemento principal que contribuye con el mal olor es la capa de desechos sobre la lengua y en los adultos, ambos factores (enfermedad periodontal y cubierta lingual) participan de manera similar ⁵. Lee et al.⁴ no encontraron diferencias entre la extensión de la cubierta lingual y el grado de mal olor y sugieren que la calidad o composición de esta capa, que contiene diferentes grupos de bacterias, mayormente anaerobias gram negativas y sustratos con sulfuros, son factores mucho más críticos que la cantidad misma⁶³. De manera general, la superficie lingual, puede actuar como un reservorio de algunos periodontopatógenos y organismos móviles. En este contexto la lengua tendría una mayor relevancia, ya que pudiera ser un factor importante en la aceleración de la producción de CSV en individuos con o sin enfermedad periodontal ^37,39,57. La lengua pareciera ser crucial en el desarrollo de la halitosis, no obstante, el mal olor no puede ser atribuido a un solo factor sino a la suma y combinación de varios elementos tales como la condición periodontal y los componentes salivales ^5,21,64.

El surco gingival como ambiente propicio para la producción de halitosis: Los pacientes con enfermedad periodontal frecuentemente sufren de halitosis y las principales sustancias asociadas a esta relación son los componentes volátiles sulfurados ^{20,-,23,47,65}. Aunque los CSV se producen de forma normal en la boca de todos los individuos, su producción se acelera en condiciones inflamatorias y cuando se encuentran en presencia de la destrucción de los tejidos de soporte dentario ^22-,24,66. Los sacos periodontales son un ambiente ideal para la producción de CSV, por el perfil de bacterias y la gran cantidad de aminoácidos que contienen sulfuros, que pueden degradarse en esa zona ⁵. Estos compuestos pueden acelerar el colapso de los tejidos, por lo que surgen diversas hipótesis que tratan de relacionar la presencia de halitosis y nivel de componentes sulfurados volátiles dentro del saco ²¹, en donde se establece que el nivel de compuestos volátiles de sulfuros en los sacos periodontales y en el aire de la boca están relacionados con la severidad de la halitosis^18,21,23.

Se han encontraron correlaciones positivas entre: a) la cantidad de sulfuro de hidrógeno en el fluido crevicular y la profundidad del saco periodontal, b) entre el índice gingival, el volumen de fluido crevicular y la producción de sulfuro de hidrógeno, c) entre los sacos activos y el nivel de sulfuros y d) entre la pérdida ósea radiográfica y la cantidad de compuestos volátiles de sulfuros, relacionándolos a su vez con otros parámetros periodontales tales como el nivel de inserción, índice periodontal y otros^5,21. Otros autores opinan que el H2S se encuentra en grandes concentraciones en el ambiente aéreo de la boca y que el compuesto predominante dentro del saco periodontal es el CH3SH, el radio CH3SH/H2S incrementa cuando es mayor la profundidad del sondaje. Esta correlación es más directa cuando hay exudado hemorrágico, por lo que, la presencia de metilmercaptano se asocia con la actividad de la enfermedad periodontal ^16,18. Lee et al⁴ encontraron que los componentes sulfurados, en el espacio interproximal de individuos con enfermedad periodontal, contribuyen con la cantidad total de la boca.

La principal fuente de componentes volátiles de sulfuros en el saco periodontal es la microflora subgingival, tanto comensal como patogénica ⁴⁹. P. gingivalis, T. dentícola, T. forsythensis, P. intermedia, F. nucleatum, P. micros, C. rectus, E. corrodens y varios organismos móviles, se encuentran predominantemente en los sacos periodontales profundos. Estos microorganismos participan activamente en el proceso de la halitosis ^37,49 y son los productores de CVS in vitro más activos⁵. Existe una extensa lista de bacterias en la cavidad bucal, asociadas a varias formas de enfermedad periodontal o a lesiones periodontales, capaces de producir los CSV. Varios miembros del genero Fusobacterium, Selenomonas, Centipeda, Veillonella, Bacteroides, Peptostreptococcus y Eubacterium; producen sulfuro de hidrógeno a partir de la cisteína, con un efecto limitado sobre las proteínas del suero. De forma antagónica Treponema, Bacteroides pigmentados de negro y; forman H2S a partir de las proteínas del suero, debido a su afinidad por los péptidos como fuentes nutrientes. Fusobacterium puede utilizar, tanto péptidos, como aminoácidos durante su metabolismo ⁵⁰.

Las especies de B. intermedius, F. nucleatum, F periodonticum, Selenomonas, Peptostreptococcus, Eubacterium y V. alcalescens, producen sulfuro de hidrógeno en caldos de cultivo con L-cisteína, mientras que P. gingivalis, B. intermedius y F. nucleatum producen metilmercaptano en caldos de cultivo con L-metionina. C. periodontii, E. corrodens, F. alocis, F. sulci, S. artemidis, S. dianae, S. flueggei, S. infelix, S. noxia, P. micros y E. brachy también tienen alta capacidad para formar compuestos volátiles de sulfuro⁴⁶. Se reportó que, en algunos pacientes mientras más profundos son los sacos, el mal olor de la boca es menor, por lo cual se sugiere que en ellos existe una correlación inversa entre la halitosis y algunos parámetros periodontales, tales como nivel de inserción, pérdida ósea, entre otros ¹⁴.

El nivel de sulfuros en el saco periodontal está asociado con el mal olor de toda la boca, en presencia de enfermedad periodontal de leve a moderada y existe una contribución de los CSV dentro del saco, con el mal olor de toda la boca, sin embargo, el olor no pareciera estar relacionado con la severidad de la pérdida ósea, puesto que los componentes volátiles de sulfuros, dentro de los sacos periodontales muy profundos, no son liberados en la cavidad bucal, por lo que los CVS de los sacos profundos, no son un buen indicativo de la halitosis²¹. Aunque Tonzetich en 1978, observó una correlación positiva entre la severidad de la periodontitis ²⁴ y el contenido de compuestos de azufre volátiles en la boca y trató de relacionarlos positivamente, con el grado de halitosis, hoy en día se sugiere que la actividad de la enfermedad es más responsable de la producción del mal olor que la mera presencia de sacos periodontales profundos ^4,5,18,21.


METODOLOGÍA

38 pacientes que acudieron por primera vez a los postgrados de Periodoncia, Prostodoncia y Endodoncia y refirieron halitosis como signo o síntoma fueron seleccionados. Inicialmente se les explicó los detalles de la investigación y se incluyeron en el estudio aquellos que admitieron su participación en el mismo a partir de un consentimiento informado. Se les realizó un cuestionario de halitosis con su respectiva anamnesis, el cual constituyó una fuente informativa importante para indagar aspectos demográficos, actitudes, hábitos, momento del día en que se presenta la halitosis, circunstancias asociadas, autovaloración, evaluación por terceros de la intensidad del olor y estatus sistémico, incluyendo los medicamentos consumidos. La valoración clínica se realizó tanto en tejidos duros como blandos a partir del periodontodiagrama, destacando: presencia o no de enfermedad periodontal, profundidad y sangrado al sondaje, estado de las prótesis, lesiones cariosas y pulpares. Se realizó la evaluación organoléptica establecida por Tonzetich en 1976 y utilizada por Rosenberg y McCulloch a partir de 1992, como método de referencia con respecto a los instrumentos cuantitativos que registran el mal aliento ^11,15,48, la cual es considerada el estándar para las mediciones del mal olor, por el hecho de representar un reflejo en tiempo real de la presencia de olores desagradables ⁶⁷ y que a pesar de representar un registro subjetivo basado en la percepción del examinador^11,13, sigue siendo el método principal para examinar el aliento⁶. Su utilidad está basada en la correlación positiva existente entre el nivel de halitosis con respecto a la cantidad de componentes sulfurados volátiles causantes del mal olor ⁴⁸.

Esta evaluación se realizó de manera directa ^30,40, con una secuencia: Boca, Aire, Lengua, Saliva, Interpoximal y Nariz, denominada por la autora como Método BALSIN para la Estimación Organoléptica de la Halitosis (Tabla N°4 y5) . El sistema de registro para la intensidad del mal olor fue determinado por una escala estandarizada del cero al cinco, donde cero ⁰ representó un olor no detectable, uno ¹ refiere un olor detectable pero no reconocible, dos ² al olor que excede el umbral de reconocimiento, tres ³ al hedor definitivamente detectado, cuatro ⁴ un mal olor fuerte pero tolerable y cinco ⁵ indica un olor irresistible e intolerable 14,67,68 . Para valorar el olor de la cavidad bucal el paciente abrió la boca y se abstuvo de respirar, el juez colocó la nariz cerca de la abertura y realizó el registro (Gráfico N°3), para evaluar el olor del aire en la boca el paciente mantuvo la boca cerrada por un minuto aproximadamente (solo tomando aire por la nariz) y luego exhaló el aliento directamente al exterior (Gráfico N°4), para determinar el mal olor proveniente de la lengua se realizó el raspado de la superficie lingual (Gráfico N°5), el olor emanado de la saliva se efectuó con un poco de saliva no estimulada colocada en un envase y esperando a que se secara (Gráfico N°6), en el espacio interproximal se obtuvo el olor con un hilo dental (Gráfico N° 7) y finalmente se registró el olor del aire expirado a través de la nariz (Gráfico N°8). En todos los casos dos examinadores se tomaron dos segundos para realizar el registro, en dos oportunidades diferentes y tanto los examinadores, como los pacientes cumplieron con ciertas indicaciones previas: no tomar antibióticos durante las tres semanas anteriores al examen, no ingerir comidas con especies cuarenta y ocho horas antes, no colocarse perfume o cremas durante veinticuatro horas antes, no usar enjuague bucal desde la noche anterior y no fumar doce horas antes 62,,68. Sumado a lo anterior se registró la autovaloración y heteroevalación de la halitosis bucal en relación a la evaluación por examinadores (Tabla N°6). El procedimiento utilizado para evaluar el Índice de cubierta lingual fue un método visual denominado: Índice de Recubrimiento Lingual de Winkel, el cual es fácil de interpretar y se obtiene dividiendo la lengua en seis secciones y registrando cada una de manera independiente en una escala del 0 al 2, en donde 0; representa la ausencia de cubierta, 1; una escasa cubierta y 2; una densa cubierta, finalmente el valor obtenido en cada sección se sumó para obtener un índice cuyo valor mínimo fue uno y el máximo fue doce 68. Los datos obtenidos se registraron mediante cuadros y gráficos relacionados con las variables. El análisis de los mismos se llevó a cabo a través de cifras absolutas y relativas. Además, al analizar los resultados, se utilizaron medidas de tendencia central, frecuencias, promedios y porcentaje, pruebas de sensibilidad y especificidad. Todos los análisis estadísticos fueron realizados mediante el uso del programa SPSS versión 16 para Mac OS X y se ejecutó un modelo de análisis de significancia p<0,1 mediante prueba de U de Mann-Whitney para evidenciar si existían diferencias estadísticamente significativas entre los pacientes con salud periodontal y con enfermedad periodontal, ante la presencia de halitosis.


RESULTADOS Y DISCUSIÓN

68% (n=26) de los pacientes evaluados eran del género femenino (Gráfico N° 1), 50% (n=19) tenían problemas periodontales (Tabla N°1), 43% ¹⁶ tenían prótesis defectuosas y 7% ³ tenían alguna patología pulpar (Gráfico N°2). Las respuestas afirmativas al cuestionario de halitosis, según condición periodontal evidenciaron una diferencia estadísticamente significativa p<0,1 en el grupo con salud periodontal, respecto al grupo con enfermedad periodontal en cuanto a la sensación de boca seca (p=0.001), ingestión de abundantes líquidos (p=0.001), respiración bucal (p=0.10), sensación de mal gusto en la boca (p=0.004) sensación de hambre frecuente (p=0.02) y en relación con actitudes como alejarse de las personas (p=0.04), ingesta de dulces (p=0.04) y eructos (p=0.04) (Tabla N°2). Desde un punto de vista biológico, la saliva cumple roles esenciales, tales como: la digestión enzimática, acción antimicrobiana, regulación del pH, protección de tejidos orales, la lubricación, además, es una fuente del oxígeno para las bacterias. Una reducción en flujo salival tiene un efecto negativo en la autoclisis de la boca y puede generar compuestos volátiles odoríferos, por lo que la halitosis se ha asociado a condiciones donde el flujo salival esta disminuido ⁶⁹. La sensación de boca seca y la necesidad de ingerir abundante cantidad de líquidos son problemas comunes asociados a un flujo salival disminuido o a cambios en la composición salival en pacientes con ansiedad o las condiciones depresiva ⁷⁰. Por otra parte la respiración bucal trae como consecuencias una adaptación de la musculatura facial, cambios en los arcos dentarios y en la posición de los dientes, alteraciones estructurales en los labios, lengua, paladar y maxilares, además de asociarse estadística y significativamente al mal aliento ⁶⁹. La sensación de hambre produce el llamado hedor de hambre y a pesar de no estar completamente entendido, se sugiere que puede estar asociada a la putrefacción del jugo pancreático ^6,19.

En otro orden de ideas, las normas sociales actuales acentúan la importancia de la imagen personal y de relaciones interpersonales. En este contexto, el mal olor de la boca puede ser un factor importante en la comunicación social y por lo tanto, puede ser motivo de preocupación no sólo por representar una posible alteración de la salud sino también una disfunción psicológica que conduce al aislamiento social y personal. Esta condición se ha descrito en la literatura psiquiátrica porque irrumpe las interacciones sociales relacionadas con el miedo de ofender a otros ⁷¹. La condición es embarazosa para los pacientes e interfiere en el ajuste social y familiar, reduciendo la calidad de la vida ⁶⁹.

No hubo diferencias estadísticamente significativas entre los pacientes con salud y enfermedad periodontal con respecto a las condiciones sistémicas asociadas a la halitosis y al consumo de medicamentos, no obstante, 23% (n=9) de los pacientes tenían problemas gastrointestinales, 13% (n=5) otorrinolaringológicas, 2% (n=1) bronquio-pulmonares, 36% (n=14) condiciones metabólicas a saber: diabetes, hepatopatías, fallas renales, hipertensión y anemias, 60% (n=23) estaban bajo condiciones de stress, 50% (n=19) consumen medicamentos y el 88% (n=23) de mujeres tenían alteraciones hormonales (Tabla N°3). Finalmente se encontró una diferencia estadísticamente significativa p<0,1 en el grupo con salud periodontal, respecto al grupo con enfermedad periodontal al realizar el índice de cubierta lingual en el reglón grado ocho (p=0.001), debido a que se han encontrado altos niveles de componentes volátiles de sulfuros en la superficie dorsal de la lengua en sujetos con enfermedad periodontal⁶² y una mayor extensión del revestimiento lingual en pacientes con periodontitis crónica. Además se ha observado que existe una mayor densidad y grosor de la cubierta lingual en los grupos de pacientes que presentan enfermedad periodontal moderada y severa⁵, sin embargo, no hubo diferencias estadísticas en otros reglones, lo que pudiera relacionarse con el hecho que Bosy et al.³⁷ demostraron que de moderado a severo mal olor, puede ser detectado en la lengua de individuos con y sin enfermedad periodontal (Tabla N° 8)

CONCLUSIÓN

Aproximadamente el 85-90% de las causas de la halitosis se asocian a condiciones intrabucales asociadas a la cubierta lingual, la enfermedad periodontal, dientes necróticos expuestos, restauraciones y prótesis defectuosas y flujo salival disminuido^15,18,21. La superficie dorsal de la lengua por su estructura, su cubierta y su carga bacteriana, representa representan la mayor fuente de generación de la halitosis y los sacos periodontales constituyen la segunda, otros factores parecen ser una fracción del problema tota ²⁸. La etiología extrabucal incluye las alteraciones en las vías respiratorias, algunas enfermedades sistémicas, desórdenes metabólicos y medicamentos particulares. El odontólogo tiene una gran responsabilidad frente al paciente cuyo motivo de consulta es la halitosis, por lo general es el primer especialista en abordar y tratar al paciente, así mismo, se evidenció la necesidad de un acercamiento multidisciplinario en el tratamiento de los pacientes con mal aliento incluyendo: otorrinolaringólogos, gastroenterólogos, neumonólogos, médicos internistas e incluso considerar la evaluación psiquiátrica cuando el caso lo amerite. Se evidencia un incremento progresivo de la cantidad de publicaciones que versan sobre diversos tópicos asociados a la halitosis, no obstante, a pesar de su alta prioridad en el público y de su asociación a diversos factores patológicos y psicológicos, esta entidad ha pasado inadvertida en un gran número de profesionales de la odontología.